Trong Space Empires: Starfury, người chơi điều khiển một con tàu vũ trụ duy nhất trong thời gian thực, trái ngược với việc điều khiển toàn bộ đế chế liên thiên hà theo kiểu 4X theo lượt trong các game trước trong dòng game Space Empires.[3] Lối chơi bao gồm di chuyển giữa các hành tinh, chấp nhận nhiệm vụ và tùy chỉnh các thân tàu của tàu vũ trụ với các mô-đun thành phần của vũ khí, áo giáp, khiên, động cơ và các mô-đun khác như hỗ trợ sự sống, phi hành đoàn, cảm biến chiến đấu, cảm biến tầm xa, ECM, v.v. Thiết kế tàu bị hạn chế bởi tổng công suất trọng tải của tàu. Mỗi tàu vũ trụ có thể mua có các cấu hình thân tàu khác nhau, mỗi loại có các mẫu khác nhau cho các điểm cứng vũ khí và khung hỏa lực. Các loại tàu không gian khác nhau được giới thiệu trong trò chơi, như tàu chiến đấu nhỏ, tàu chở hàng, tàu cướp biển và trạm không gian. Người chơi không thể điều khiển một số loại tàu vũ trụ trong số này.

Chỉ huy của người chơi có thể tăng cấp, với mỗi điểm thuộc tính cấp cho người chơi lựa chọn. Có nhiều chiến dịch được gói gọn trong một cốt truyện duy nhất mà người chơi có thể nương tựa theo hoặc chọn tự do đi lang thang trong vũ trụ.[1] Trò chơi có đồ họa 3D 24 bit, nhưng chuyển động bị giới hạn ở 2D.[3][4]